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Les insecticides ont été conçus pour attaquer le système nerveux des nuisibles de l’agriculture et de l’arboriculture fruitière, comme le doryphore, mais ils attaquent aussi le système nerveux d’autres organismes. (Photo: Shutterstock, Sidorov Ruslan)

Les insecticides peuvent modifier le comportement des poissons

24 août 2023 | Annette Ryser

La sécurité des insecticides est principalement évaluée en fonction de leur caractère mortel pour d’autres animaux. De nouvelles découvertes de l’Eawag corroborent néanmoins le fait que même des concentrations très faibles peuvent poser problème, car elles impactent le système nerveux des poissons et influencent leur comportement. Cela peut impacter indirectement la survie de populations entières et pourrait être l’une des causes du déclin des poissons observé actuellement en Suisse. Les chercheuses et chercheurs révèlent les modes d’action et émettent des propositions permettant de prendre en compte ces effets lors de l’homologation et de l’évaluation des insecticides.

Les insecticides ont mauvaise presse. La plupart ont été conçus pour attaquer le système nerveux des nuisibles de l’agriculture et de l’arboriculture fruitière, comme le puceron, mais attaquent aussi le système nerveux d’autres organismes. Celui des abeilles, des insectes aquatiques et des vertébrés, comme les poissons ou l’être humain. Et ce déjà à partir de très faibles concentrations. «De nombreux aspects fondamentaux du système nerveux ont peu changé au cours de l’évolution», explique l’écotoxicologue Sarah Könemann, qui a étudié l’effet des insecticides pour son doctorat à l’Institut de recherche sur l’eau Eawag et à l’EPFL. Certains insecticides attaquent par exemple des molécules dans le système nerveux des insectes, mais notre système nerveux possède lui aussi presque les mêmes molécules. C’est pourquoi, les insecticides agissent également sur nous.

Les concentrations d’insecticides présentes dans l’environnement ne sont généralement pas assez élevées pour représenter une toxicité aiguë, c’est-à-dire mortelle, pour les vertébrés. «Cependant, il y a un très large champ entre effet mortel et aucun effet», explique la chercheuse. «Je voulais étudier la question de plus près.»

Les poissons sentent certains insecticides

Elle a donc étudié comment six des insecticides les plus répandus agissent sur le schéma de mouvement et l’activité neuronale des larves de poissons zèbres. Elle a découvert que les poissons ont perçu les deux insecticides imidaclopride et diazinon comme un facteur de stress lorsqu’ils ont été exposés à une forte concentration pendant une courte durée. Sarah Könemann a aussi pu prouver que les larves de poissons ont senti ces insecticides et évitaient par conséquent ces substances. «De prime abord, ce comportement semble logique», poursuit la chercheuse. «Ils fuient l’insecticide et évitent ainsi des atteintes chroniques.»

Néanmoins, ce changement de comportement peut avoir des conséquences négatives, par exemple lorsqu’il pousse les poissons à éviter certains milieux. Il se peut qu’ils ne trouvent alors plus suffisamment de partenaires pour se reproduire ou qu’ils abandonnent des régions particulièrement riches en nourriture. «Ces effets pourraient donc être un autre facteur ayant un impact négatif sur les populations de poissons, qui sont déjà confrontées à d'autres facteurs de stress.»
 

Image de microscopie confocale d'un cerveau de poisson zèbre coloré avec des colorants fluorescents permettant de visualiser les cellules neuronales actives (rouge) et inactives (vert) (Photo : Eawag, Sarah Könemann).
Image de microscopie confocale d'un cerveau de poisson zèbre coloré avec des colorants fluorescents permettant de visualiser les cellules neuronales actives (rouge) et inactives (vert)
(Photo : Eawag, Sarah Könemann).

Changement de comportement réversible

Dans sa thèse, Sarah Könemann a également étudié le système nerveux en développement des embryons du poisson zèbre. «Nous nous attendions à ce que certains insecticides aient un impact particulièrement fort dans cette phase de développement sensible lors de laquelle le système nerveux se forme», explique la chercheuse. Et en effet, elle a prouvé que les trois quarts des substances étudiées ont un effet sur le comportement des poissons: les larves bougeaient moins que les larves de contrôle.

Elle a également identifié des modifications structurelles sur les fibres musculaires ainsi que sur le système nerveux périphérique, ce qui peut expliquer les modifications du schéma de mouvement. Mais elle a été surprise: la plupart des effets étaient (à l’exception des effets produits par le pirimicarbe) réversibles lorsque les larves cessaient d’être exposées à l’insecticide. Autrement dit: «Nous avons réussi à rendre réversible la plupart des effets sur le comportement et les modifications structurelles dans les 72 heures.»
 

L’insecticide méthomyl provoque des modifications structurelles des cellules nerveuses dans le système nerveux périphérique des larves du poisson zèbre: par rapport au groupe de contrôle (à gauche), on constate qu’à droite, les connexions dans les voies nerveuses sont plus nombreuses. Cet effet s’est résorbé lorsque les larves n’ont plus été exposées à l’insecticide (Photo: Environ. Sci. Technol. 2022, 56, 12, 8449-8462).
L’insecticide méthomyl provoque des modifications structurelles des cellules nerveuses dans le système nerveux périphérique des larves du poisson zèbre: par rapport au groupe de contrôle (à gauche), on constate qu’à droite, les connexions dans les voies nerveuses sont plus nombreuses. Cet effet s’est résorbé lorsque les larves n’ont plus été exposées à l’insecticide
(Photo: Environ. Sci. Technol. 2022, 56, 12, 8449-8462).

Important pour l’homologation des insecticides

Les analyses de Sarah Könemann ont en outre montré que des insecticides plus récents, sciemment développés pour n’agir que sur un organe déterminé que ne possèdent que les insectes, n’ont aucun effet de grande ampleur sur le comportement étudié des poissons. C’est notamment le cas du pymétrozine et du flonicamide. «Cela nous montre qu’il est possible de réduire l’impact sur les vertébrés dans l’environnement lorsque l’on développe des substances de manière à ce qu'ils agissent plus spécifiquement sur les organismes cibles», explique la chercheuse.

Elle plaide pour que, lors de l’évaluation et de l’homologation des insecticides, on ne tienne pas seulement compte de leur caractère mortel pour les animaux d’expérimentation, mais que l’on observe aussi si leur emploi provoquent des modifications du comportement dès des concentrations beaucoup plus faibles. «Actuellement, l’écotoxicologie recherche beaucoup dans ce domaine, en particulier sur le développement de tests permettant de déterminer l’impact des insecticides ou d’autres substances chimiques sur le système nerveux en développement des animaux vertébrés», avance la chercheuse.

Néanmoins: «À mon avis, il ne suffit pas d’étudier l’influence d’une substance sur le comportement des animaux pour pouvoir déterminer l’ampleur d’un tel effet. Je recommande d’observer en détail les mécanismes qui provoquent des modifications du comportement et le potentiel des organismes à s’en remettre.»

Une recherche primée

Pour faire de nouvelles découvertes, il est intéressant de voir plus loin que le bout de son nez. Dans sa thèse, Sarah Könemann a placé dans un contexte écotoxicologique des méthodes neuroscientifiques et, en 2022, a reçu pour ce travail détaillé et interdisciplinaire le Rifcon Early Career Scientist Award de la société de toxicologie et de chimie de l’environnement (SETAC), dont l’action est internationale.
 

Sarah Könemann (à gauche) et l’ancienne directrice de l’Eawag Janet Hering à la réunion annuelle de la SETAC-Europe 2022 à Copenhague (Photo: Eawag, Barbara Jozef).
Sarah Könemann (à gauche) et l’ancienne directrice de l’Eawag Janet Hering à la réunion annuelle de la SETAC-Europe 2022 à Copenhague
(Photo: Eawag, Barbara Jozef).

Pourquoi trouve-t-on des insecticides problématiques dans les cours d’eau?

En Suisse, les insecticides homologués sont principalement les phytosanitaires et les biocides. Ils sont utilisés dans l’agriculture, mais aussi dans les zones urbaines, l’industrie agroalimentaire et de l’alimentation pour les animaux ainsi que dans l’exploitation forestière. Ils sont emportés dans les cours d’eau par le vent et l'écoulement lors des précipitations. Bien que les exigences pour l’homologation des insecticides aient été relevées ces dernières années et que de nombreuses substances aient été interdites, on continue à les trouver dans l’environnement. C’est d’autant plus étonnant que les insecticides les plus fréquents se dégradent assez rapidement dans la nature. «Le fait que nous puissions prouver leur présence dans l’environnement en Suisse, certes en quantités infimes de quelques picogrammes à quelques nanogrammes par litre, mais néanmoins bien présents, signifie qu’ils continuent à être utilisés malgré les interdictions», déclare l’écotoxicologue Sarah Könemann. Les homologations d’urgence ou l’utilisation comme biocide dans les étables, qui contrairement à l’emploi des mêmes substances dans les champs, n’est pas interdite, rendent cela possible.

Photo de couverture: Les insecticides ont été conçus pour attaquer le système nerveux des nuisibles de l’agriculture et de l’arboriculture fruitière, comme le doryphore, mais ils attaquent aussi le système nerveux d’autres organismes. (Photo: Shutterstock, Sidorov Ruslan)
 

Publications originales

Sub-lethal peak exposure to insecticides triggers olfaction-mediated avoidance in zebrafish larvae

In agricultural areas, insecticides inevitably reach water bodies via leaching or run-off. While designed to be neurotoxic to insects, insecticides have adverse effects on a multitude of organisms due to the high conservation of the nervous system among phyla. To estimate the ecological effects of insecticides, it is important to investigate their impact on non-target organisms such as fish. Using zebrafish as the model, we investigated how different classes of insecticides influence fish behavior and uncovered neuronal underpinnings of the associated behavioral changes, providing an unprecedented insight into the perception of these chemicals by fish. We observed that zebrafish larvae avoid diazinon and imidacloprid while showing no response to other insecticides with the same mode of action. Moreover, ablation of olfaction abolished the aversive responses, indicating that fish smelled the insecticides. Assessment of neuronal activity in 289 brain regions showed that hypothalamic areas involved in stress response were among the regions with the largest changes, indicating that the observed behavioral response resembles reactions to stimuli that threaten homeostasis, such as changes in water chemistry. Our results contribute to the understanding of the environmental impact of insecticide exposure and can help refine acute toxicity assessment.
Könemann, S.; Meyer, S.; Betz, A.; Županič, A.; vom Berg, C. (2021) Sub-lethal peak exposure to insecticides triggers olfaction-mediated avoidance in zebrafish larvae, Environmental Science and Technology, 55(17), 11835-11847, doi:10.1021/acs.est.1c01792, Institutional Repository

Zebrafish larvae rapidly recover from locomotor effects and neuromuscular alterations induced by cholinergic insecticides

Owing to the importance of acetylcholine as a neurotransmitter, many insecticides target the cholinergic system. Across phyla, cholinergic signaling is essential for many neuro-developmental processes including axonal pathfinding and synaptogenesis. Consequently, early-life exposure to such insecticides can disturb these processes, resulting in an impaired nervous system. One test frequently used to assess developmental neurotoxicity is the zebrafish light–dark transition test, which measures larval locomotion as a response to light changes. However, it is only poorly understood which structural alterations cause insecticide-induced locomotion defects and how persistent these alterations are. Therefore, this study aimed to link locomotion defects with effects on neuromuscular structures, including motorneurons, synapses, and muscles, and to investigate the longevity of the effects. The cholinergic insecticides diazinon and dimethoate (organophosphates), methomyl and pirimicarb (carbamates), and imidacloprid and thiacloprid (neonicotinoids) were used to induce hypoactivity. Our analyses revealed that some insecticides did not alter any of the structures assessed, while others affected axon branching (methomyl, imidacloprid) or muscle integrity (methomyl, thiacloprid). The majority of effects, even structural, were reversible within 24 to 72 h. Overall, we find that both neurodevelopmental and non-neurodevelopmental effects of different longevity can account for the reduced locomotion. These findings provide unprecedented insights into the underpinnings of insecticide-induced hypoactivity.
Könemann, S.; von Wyl, M.; vom Berg, C. (2022) Zebrafish larvae rapidly recover from locomotor effects and neuromuscular alterations induced by cholinergic insecticides, Environmental Science and Technology, 56(12), 8449-8462, doi:10.1021/acs.est.2c00161, Institutional Repository

Different developmental insecticide exposure windows trigger distinct locomotor phenotypes in the early life stages of zebrafish

Due to their extensive use and high biological activity, insecticides largely contribute to loss of biodiversity and environmental pollution. The regulation of insecticides by authorities is mainly focused on lethal concentrations. However, sub-lethal effects such as alterations in behavior and neurodevelopment can significantly affect the fitness of individual fish and their population dynamics and therefore deserve consideration. Moreover, it is important to understand the impact of exposure timing during development, about which there is currently a lack of relevant knowledge. Here, we investigated whether there are periods during neurodevelopment of fish, which are particularly vulnerable to insecticide exposure. Therefore, we exposed zebrafish embryos to six different insecticides with cholinergic mode of action for 24 h during different periods of neurodevelopment and measured locomotor output using an age-matched behavior assay. We used the organophosphates diazinon and dimethoate, the carbamates pirimicarb and methomyl as well as the neonicotinoids thiacloprid and imidacloprid because they are abundant in the environment and cholinergic signaling plays a major role during key processes of neurodevelopment. We found that early embryonic motor behaviors, as measured by spontaneous tail coiling, increased upon exposure to most insecticides, while later movements, measured through touch-evoked response and a light-dark transition assay, rather decreased for the same insecticides and exposure duration. Moreover, the observed effects were more pronounced when exposure windows were temporally closer to the performing of the respective behavioral assay. However, the measured behavioral effects recovered after a short period, indicating that none of the exposure windows chosen here are particularly critical, but rather that insecticides acutely interfere with neuronal function at all stages as long as they are present. Overall, our results contribute to a better understanding of risks posed by cholinergic insecticides to fish and provide an important basis for the development of safe regulations to improve environmental health.
von Wyl, M.; Könemann, S.; vom Berg, C. (2023) Different developmental insecticide exposure windows trigger distinct locomotor phenotypes in the early life stages of zebrafish, Chemosphere, 317, 137874 (10 pp.), doi:10.1016/j.chemosphere.2023.137874, Institutional Repository

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